Wie aus Dinosauriern Vögel wurden: Eine genetische Spurensuche in Wirbeltiergenomen

Vor mehr als vier Jahren schrieb ich in meinem Artikel über das ENCODE-Projekt, dass Evo-Devo-Forscher die cis-regulatorischen Elemente (CREs) der Gene für die genetische Basis der Körperbaupläne der Tiere halten.

Cis-regulatorische Elemente (CREs) beeinflussen die Transkription eines Gens

CREs sind spezifische DNA-Sequenzen, die vor dem, nach dem oder direkt im Gen liegen. Bestimmte Proteine sogenannte Transkriptionsfaktoren (TFs) binden an diese CREs und regulieren so die Transkription eines Gens. CREs, die zu einer Hemmung der Transkription führen, werden als Silencer bezeichnet (und der bindende Transkriptionsfaktor als Repressor). CREs, die zu einer Verstärkung der Transkription führen, werden Enhancer genannt (und der bindende Transkriptionsfaktor Aktivator).

CREs sind typischerweise artübergreifend konserviert, deshalb schlug ich damals vor, dass die CREs benutzt werden könnten, um auf der Ebene der Makroevolution eine alte stammesgeschichtliche Kontroverse in der Systematik der Zweiseitentiere (Bilateria) aufzulösen. In diesem Streit ging es zum einen um die verwandtschaftliche Beziehung zwischen Plattwürmern, Fadenwürmern, Gliederfüßern und Chordatieren, zum anderen darum, ob die Aufspaltung der Hauptgruppen erst im Kambrium oder davor stattfand.

Jetzt hat ein internationaler Zusammenschluss von Forschern aus Japan, China, Dänemark, Norwegen, USA diesen genetischen Ansatz verwendet [1], um herauszufinden, wie innerhalb von 50 Millionen Jahren aus Theropoden Vögel wurden.

Theropoden, die Vorfahren der Vögel

Die Theropoden1 gehörten zu den echsenhüftigen Dinosauriern (Saurischia) und waren die Vorfahren der heutigen Vögel. Sie waren die einzigen fleischfressenden Dinosaurier und blieben während ihrer gesamten Evolution zweibeinig. Der bekannteste Theropode ist der Tyrannosaurus rex dessen Skelett mein Nachbarblogger Gunnar Ries neulich in Chicago bewunderte.

Fossilfunde zeigen, dass die Theropoden im Laufe ihrer Evolution sehr schnell schrumpften. In zwölf identifizierbaren Schüben verloren die zu Vögeln führenden Entwicklungslinien an Größe und Gewicht und fingen vor circa 210 Millionen Jahren an vogeltypische Merkmale auszuprägen: das Ausbrüten von Eiern, relativ lange Arme, ein Gabelbein2. Ihre Hälse waren, wie bei Vögeln, meist s-förmig gebogen und einige Vertreter der Theropoden waren sogar befiedert. Die ersten Theropodenfedern waren jedoch keine Federn, wie wir sie von den heutigen Vögeln kennen, sondern sogenannte Protofedern, die etwa mit Daunen vergleichbar sind.

Gene für Federn

Vögel sind befiederte Wirbeltiere3, die es seit ca. 160 Millionen Jahren gibt. Es gibt keinen rezenten4 Vogel ohne Federn und kein rezentes federtragendes Tier, das nicht ein Vogel ist. Federn sind wie Haare und Hornschuppen Hautanhangsgebilde und bestehen größtenteils aus Keratinen, einer Gruppe von faserbildenden Strukturproteinen. Biochemiker unterscheiden, aufgrund der Sekundärstruktur als α-Helix oder β-Faltblatt, zwischen α- und β-Keratinen. Die Federn der Vögel und die Hornschuppen der Reptilien enthalten β-Keratine. Alle Wirbeltiere haben Gene für α–Keratine. Nur Vögel und Reptilien besitzen zusätzlich Gene für β-Keratine. Die Gene für die β-Keratine der Federn stammen von Genen für die β-Keratine der Hornschuppen ab.

Die Konturfedern der Theropoden

Vögel entwickelten mithilfe der befiederten Arme eine neue Art des Fliegens5. Die Beine blieben für das Laufen in Theropodenmanier erhalten. Da Flügel in der Evolutionsgeschichte viel später auftraten als Flugfedern, haben sich Evolutionsbiologen lange gefragt, wie sich vor 170 Millionen Jahren dieser neue Typ von Federn durchsetzen konnte, bevor er wirklich nutzbar wurde. Welchen evolutionären Vorteil hatten Tiere, die solche glatten, vergleichsweise steifen Federn ausprägten, lange bevor sie fliegen konnten?

Die Wissenschaftler Marie-Claire Koschowitz, Christian Fischer und Martin Sander der Universitäten Bonn und Göttingen vermuten, dass diese Deck- und Konturfedern den Theropoden zur visuellen Kommunikation bei der Balz und der Revierverteidigung dienten [2]. Das Forschertrio glaubt, dass das Federkleid deshalb glatter, schillernder und bunter wurde, weil Dinosaurier eine besonders gute Farbwahrnehmung hatten. Alle heutigen Verwandten der Dinosaurier – zu denen neben Vögeln auch Schuppenkriechtiere, Schildkröten, Brückenechsen und Krokodile zählen – sind sogenannte Tetrachromaten. Sie verfügen in ihren Augen über vier Farbrezeptoren und nehmen damit ein erweitertes Lichtspektrum bis hin zu Ultraviolett wahr.

Bei auf Reflexion beruhende Effekten – Schillern und Schimmern, Blau-, Grün- und Ultravioletttöne sind die glatten Federn den Daunenfedern klar überlegen: Als Konturfedern ermöglichen sie in Kombination mit Musterung6 vor allem dann besonders spektakuläre Effekte, wenn sie sich auch noch drehen und in verschiedener Weise arrangieren lassen – ein Aspekt, der die Ausprägung von Konturfedern vor allen an den Gliedmaßen begünstigt haben könnte.

Die ersten richtigen Konturfedern sind für die Stammart der Pennaraptora7 – wörtlich “gefiederte Räuber” nachgewiesen.

Die Konturfedern (Pennae conturae) werden funktionell weiter unterteilt in:

Körperfedern (Pennae conturae generales): die Deckfedern des Rumpfes

Schwungfedern (Remiges): Sie bilden die eigentliche Tragfläche des Flügels an Hand (Handschwingen) und Unterarm (Armschwingen)

Steuerfedern (Rectrices): die Schwanzfedern

Deckfedern (Tectrices): die übrigen Federn an Flügel und Schwanz

Die Pennaraptora besaßen neben Körperkonturfedern schon verlängerte Konturfedern an Armen und Schwanz, jedoch noch mit symmetrischen Fahnen. Erst später entwickelten sich aus symmetrischen Konturfedern solche mit asymmetrischen Fahnen und somit besseren aerodynamischen Eigenschaften. Erst mit diesem Schritt traten echte Flügel und Flugfähigkeit auf. Aus dem Bau der recht kurzen Armen schließen die Paläontologen, dass die Stammart der Pennaraptora noch nicht fliegen konnte.

Vogelspezifische CREs und die Evolution von Flugfedern

Auf der Suche nach Indizien für vogeltypische Körpermerkmale im Genom verglichen die Evolutionsgenetiker 48 Vogelgenome mit 9 Genomen aus den anderen Wirbeltierklassen Reptilien, Säugetiere, Amphibien und Fische. Sie fanden vogelspezifische CREs, die sie ‘avian-specific highly conserved elements‘ (ASHCEs) nannten. Die DNA-Sequenzen dieser ASHCEs sind sich einander sehr ähnlich, zeigen aber keinerlei Sequenzähnlichkeiten mit den CREs anderer Wirbeltiergenome.

Ein besonders interessantes ASHCE, ein 284 bp langer Enhancer, befindet sich im achten Intron des Gens Sim1. Sim1 codiert für einen Transkriptionsfaktor, dessen Expression im Flügel räumlich und zeitlich mit der Bildung von Flugfedern übereinstimmt8. Die DNA-Sequenz von Sim1 ist hochkonserviert, sodass es wahrscheinlich ist, dass Sim1 schon zurzeit der Theropoden existiert hat.

Vögel haben zwei Regionen, die flache Federn haben: entlang der hinteren Kanten der Flügel (Flugfedern) und im Schwanz (Steuerfedern). Wenn die Expression von Sim1 nicht nur an der Flugfedernbildung der modernen Vögel beteiligt ist, sondern auch bei der Bildung der Flugfedern bei den Pennaraptora involviert war, würden wir ein Sim1-Expression in den Regionen der Schwanzfedern erwarten. In Übereinstimmung mit dieser Erwartung fanden die Forscher, dass Sim1 auf beiden Seiten des Schwanzes und der Region um die Kloake im Hühnerembryo exprimiert wurde.

Fußnoten

1. Theropod bedeutet auf Deutsch “Raubtierfuß”. Diese Bezeichnung bezieht sich auf ihre dreizehigen Füße mit Klauen.

2. Bei den Vögeln sind beide Schlüsselbeine (Clavicula) zu einem V-förmigen Knochen, dem Gabelbein (Furcula), verwachsen, das als Spannfeder die beiden Schultergelenke beim Fliegen auseinanderhält.

3. Vögel sind die jüngste Klasse der Wirbeltiere.

4. Als rezente Arten bezeichnet man all jene, die in der geologischen Gegenwart, dem Holozän (beginnend vor knapp 12.000 Jahren bis zur Jetztzeit), auftreten oder in dieser Zeit ausstarben. Diejenigen Arten, die zuvor oder während des Übergangs vom Pleistozän zum Holozän ausstarben, bezeichnet man als fossil.

5. Die meisten Vögel können fliegen. Auch die wenigen, flugunfähigen Vogelarten, zu ihnen zählen Pinguin, Kiwi, Strauß oder Stummelkormoran, haben sich ursprünglich aus Arten entwickelt, die fliegen konnten.

6. Man denke nur an die enorme Farben- und Formenvielfalt bei Hühnervögeln, Papageien und Paradiesvögeln.

7. Diese Klade umfasst die Oviraptorosaurier, Dromaeosaurier, Archaeopteryx und die heutigen Vögel.

8. Ich vermute, dass Sim1 an der Transkription von β-Keratin-Genen beteiligt ist.

Weiterführende Literatur

[1] Ryohei Seki, Cai Li, Qi Fang, Shinichi Hayashi, Shiro Egawa, Jiang Hu, Luohao Xu, Hailin Pan, Mao Kondo, Tomohiko Sato, Haruka Matsubara, Namiko Kamiyama, Keiichi Kitajima, Daisuke Saito, Yang Liu, M. Thomas P. Gilbert, Qi Zhou, Xing Xu, Toshihiko Shiroishi, Naoki Irie, Koji Tamura & Guojie Zhang (2017) Functional roles of Aves class-specific cis-regulatory elements on macroevolution of bird-specific features Nat Commun., 8, 14229. doi: 10.1038/ncomms14229.

[2] Marie-Claire Koschowitz, Christian Fischer, Martin Sander (2014) Beyond the rainbow Science,Vol. 346, Issue 6208, pp. 416-418.

ENCODE und die Körperbaupläne von Tieren

Ein Tyrannosaurus rex namens „Sue“